Как свидетельствует церковное предание, по земле современного Туркменистана проходил с проповедью Христа святой апостол Фома, который, путешествуя по Великому шелковому пути, прошёл через современный Иран и оказался в Мервском оазисе, в богатом и славном городе Антиохии Маргианской. Позже город стал называться Мерв. Так впервые здесь прозвучало слово апостольской проповеди.
А уже к III веку по Рождестве Христовом в этом древнем городе, который находится рядом с современным городом Байрамали, создается Мервская митрополия. Христианство распространяется отсюда вдоль Великого шелкового пути, вглубь Средней Азии и в Китай. Своё значение как христианский центр Мерв сохранял до VII века.
История сберегла для нас имя святого мученика Иоанна Мервского. Традиция относит его житие к IV веку по Рождестве Христовом, хотя часть исследователей считает что он жил в более позднем Средневековье. Именно отдельные верующие и небольшие общины сохраняли в этих местах семя веры Христовой. Несмотря на то, что христианство не было основной религией местных народов, оно было им хорошо известно в Средние века, о чем свидетельствуют, например, христианские тексты на согдийском языке, который был языком торговли на Великом шелковом пути.
Более заметные признаки распространения христианства в Туркменистане вновь появляются в XIX веке с учреждением в 1871 году обширной Туркестанской епархии, включавшей приходы современного Туркменистана. В этот период в стране строятся православные храмы. В 1882 году сооружён Александро-Невский храм города Ашхабад, в 1895 году в Туркменбаши принесен храм Архангела Михаила. В 1898 - 1899 годах строятся Петропавловский и Никольский храмы города Туркменабад. В 1900 году воздвигли Никольский (ныне Покровский) храм в городе Мары. Никольский храм Ашхабада также построили в этот период – в 1897 году, однако он пострадал от страшного землетрясения 1948 года, после которого был практически восстановлен заново.
В 1922 году архиепископ Туркестанский Иннокентий (Пустынский) предложил учредить в Ашхабаде кафедру викария, было и положительное решение местного духовенства и церковно-приходских советов — но, вследствие внезапного отъезда владыки Иннокентия из Туркестана, создание викариатства не осуществилось. На протяжении всего советского периода приходы страны входили в состав Ташкентской и Среднеазиатской епархии.
Патриаршее благочиние приходов Русской Православной Церкви в Туркменистане образовано решением Священного Синода Русской Православной Церкви (журнал № 106 от 12 октября 2007) из приходов Ташкентской епархии, расположенных на территории Республики Туркменистан, с исключением их из состава Ташкентской епархии.
6 октября 2008 года решением Священного Синода епископ Магнитогорский Феофилакт (Курьянов) назначен епископом Бронницким, викарием Московской епархии (ныне — архиепископ Пятигорский и Черкесский), с поручением управления приходами Патриаршего благочиния в Республике Туркменистан (журнал № 86).
27 июля 2011 года Патриаршее благочиние приходов Русской Православной Церкви в Туркменистане вошло в состав образованного Среднеазиатского митрополичьего округа Русской Православной Церкви (журнал № 67).
В настоящее время на территории благочиния действует 12 православных храмов, в которых служит 21 священнослужитель.